Die Erde stand kurz vor der Zerstörung durch eine feindliche, außerirdische Rasse. Da die Oberfläche unserer Welt fast gänzlich unbewohnbar wurde, bauten die klügsten Ingenieure der Welt eine unterirdische Stadt mit dem Namen Ember. Der die Stadt antreibende Generator sollte für gut 200 Jahre funktionieren, ebenso lange würden die Essensvorräte ausreichen. Eine elektronisch verschlossene Box mit genauen Anweisungen zur Wiederbesiedlung der Oberfläche und einem sich nach 200 Jahren öffnendem Zeitschloss wurde dem ersten Bürgermeister von Ember überreicht und dieser gab sie an seinen Nachfolger weiter. So ging es einige Jahre lang bis die Box aus Unachtsamkeit verloren ging.
Die 200 Jahre sind mittlerweile seit einiger Zeit vergangen, und der Generator hat immer häufiger längere Ausfälle, die Ember in völlige Dunkelheit hüllen. Lina Mayfleet (Saoirse Ronan), die Nachfahrin eines der früheren Bürgermeister der Stadt, findet zufällig in einer Kammer eine seltsame Box dessen Timer auf Null steht. Kann sie das Geheimnis entschlüsseln und die Einwohner der Stadt an die Oberfläche führen oder wird sie einfach für verrückt erklärt bzw. nicht ernst genommen?