Er ist zurück – die Kampfmaschine wider Willen, die sich im vorigen Teil mehr oder weniger selbst aufgegeben hat, um die Welt vor den Ceph zu retten. Prophet, der Mann im Nanosuit. Aber das Ding hat seinen Preis, denn der Nanosuit – wie wir ja jetzt wissen – wurde aus außerirdischer DNA geschaffen und Prophet ist … vielleicht kein Mensch mehr.

Als er aus seinem Tiefschlaf „erwacht“ hat sich viel geändert, denn die CELL Corporation hat die Welt im Würgegriff – durch die Produktion von kostenloser Energie hat der Konzern alle Mitbewerber ausgeschaltet und herrscht nun dank Monopol (und Mini-Armee) über die Welt.

Aber es regt sich Widerstand … Psycho, ehemaliger Kampfgefährte von Prophet, befreit ihn. Gemeinsam mit einer Gruppe Widerstandskämpfer versuchen sie CELL aufzuhalten. Aber Prophet denkt, dass da mehr dahinter steckt … denn die Energie, die CELL erzeugt, muss irgendwo herkommen … und Prophet befürchtet – in Gedanken noch bei den Ceph – das Schlimmste …

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Booker DeWitt ist sein Auftrag völlig klar: Das Mädchen zurückholen und die Schuld ist getilgt. Welche Schulden? Spielschulden, Geldschulden. Das Übliche eben. Als er allerdings mit einem Ruderboot zu einem Leuchtturm gebracht wird, der ihn gen Himmel schießt, wird ihm doch etwas mulmig zumute. Dabei ist DeWitt alles andere als ein feinfühliges Wesen – eher im Gegenteil: Hat er doch lange Zeit für die Pinkertons gearbeitet (und streikende Arbeiter … beruhigt).

Als er aus der „Kapsel“ steigt erblickt er eine Stadt über den Wolken. Columbia heißt ihn willkommen und überall erblickt DeWitt das Antlitz eines Mannes namens Comstock, dem Propheten von Columbia. Zuerst scheint die Stadt ein Paradies zu sein (allerdings nur für die weiße Bevölkerung, wie sich rasch herausstellt). Manche Plakate warenen allerdings vor dem „falschen Propheten“, der auf seiner Hand – als Erkennungszeichen – die Buchstaben AD tätowiert hat. Was – natürlich – auf Booker DeWitt zutrifft. Die Prophezeiung von Comstock geht aber noch weiter, denn der „falsche Prophet“ würde kommen, um das „Lamm“ Columbias zu entführen …

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Lee Everett hat nicht gerade das große Los gezogen. Aktuell sitzt er auf der Rückbank eines Polizeiwagens, der ihn ins Gefängnis bringt. Das Gespräch mit seinem Fahrer – ein altgedienter Polizist – ist zwar sehr nett, hilft ihm aber auch nicht weiter. Vor allem tut sich auf dem Highway einiges – Polizeiautos rasen in die Gegenrichtung, Wagen mit Sirenen preschen vorbei und über den Polizeifunkkanal kommen sehr beunruhigende Meldungen. Als plötzlich eine Person vor dem Wagen über die Straße torkelt baut der Fahrer einen Unfall.

Lee erwacht kurze Zeit später im Autowrack. Mit Mühe kann er sich befreien und er klettert aus dem Wrack, nur um den Fahrer tot aufzufinden. Aber es sieht nicht aus, als hätte der Unfall ihn getötet, sondern etwas … anderes. Kurze Zeit später trifft Lee in einer verlassenen Siedlung auf ein kleines, achtjähriges Mädchen, dass sich alleine in einem Baumhaus versteckt hält – die kleine Clementine. Die ihm auch sofort – mehr oder weniger – das Leben rettet, als Lee von einem Zombie angefallen wird.

Denn genau das ist passiert – die Welt ist einem Zombiechaos versunken und nun gibt es nur noch ein Ziel: Überleben. Um jeden Preis.Also nimmt Lee die kleine Clementine mit sich und verspricht ihr, ihre Eltern zu finden. Auf dem Anrufbeantworter gibt es erste Hinweise, dass die beiden in Savannah sind … und vermutlich nicht mehr leben.

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Es ist ein Rettungsruf, der Jill Valentin und ihren Partner Harper auf das Kreuzfahrtschiff „Queen Zenobia“ führt. Ausgerechnet ihr alter Parter Chris Redfield wird vermisst. Der letzte bekannte Standort von Chris war auf diesem Schiff, mitten im Ozean. Jill und Harper betreten die „Queen Zenobia“ und es dauert nicht lange, bis sie auf mutierte Besatzungsmitglieder treffen. Ein Virus hat sich ausgebreitet. Aber wer steckt dahinter? Warum dieses Schiff infizieren? Und wo steckt Chris?

Währenddessen treibt sich Chris Redfield am anderen Ende der Welt herum. Er geht einer Nachricht über biologische Waffen nach. Wieso denkt Jill also, dass Chris auf dem Kreuzfahrtschiff ist? Hat sie jemand absichtlich dort hingelockt? Was geht nur vor sich?

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