Alucard (James Callis) hat sich zurückgezogen in sein Schloss. Die Vorkommnisse aus Staffel 3 haben ihn noch verbitterter werden lassen. Aber dann erreicht ihn ein Hilferuf aus einem nahe gelegenen Dorf und er rafft sich noch einmal auf, um anderen zu helfen. Und das wird sein Leben drastisch verändern …
Währenddessen hadern Belmont (Richard Armitage) und Sypha (Alejandra Reynoso) noch immer damit, die Pläne für Draculas Rückkehr nicht früher erkannt zu haben. Auf ihren Reisen folgen sie weiteren Spuren und die Hinweise verdichten sich: Der Verschwörer waren nicht allein. Da lauert etwas ganz Großes in der Dunkelheit …
Währenddessen überschlagen sich im Hintergrund die Ereignisse, denn alle relevanten Charaktere kommen ihren Zielen näher und infolge dessen prallen Mächte aufeinander, wie die Welte es noch nicht erlebt hat …