Im Jahr 2257 auf dem Planeten New World, sind alle Männer von einem bestimmten Zustand befallen. Dadurch sind ihre Gedanken ständig laut zu hören und zu sehen. Bei einem Bürgerkrieg mit den heimischen Aliens und den menschlichen Kolonisten, wurden viel Männer und alle Frauen getötet. Todd Hewitt (Tom Holland) lebt mit seinen beiden Adoptiv-Vätern in Prentisstown, unter der Leitung von Bürgermeister David Prentiss (Mads Mikkelsen).
Eines Tages bei der Arbeit, sieht Todd plötzlich einen Dieb, verfolgt ihn in den Wald und findet schließlich ein abgestürztes Raumschiff und bald danach auch den einzigen Überlebenden des Unfalls. Es handelt sich um Viola (Daisy Ridley) und sie ist das erste weibliche Wesen, dass Todd jemals zu Gesicht bekommen hat. Er möchte ihr helfen, ihre Leute zu kontaktieren, doch Prentiss hat eigene Pläne mit der jungen Dame.