FBI Agentin Lee Harker (Maika Monroe) wird mit einem neuen Fall betreut, der es in sich hat. Dabei geht es um Familien, bei denen der Vater seine Frau und die Kinder tötet und sich danach selbst richtet. Würde man dabei nicht Botschaften finden, die allesamt mit Longlegs unterschrieben wurden, würde man auf Grund der fehlenden Spuren, keine weitere anwesende Person vermuten und die Taten als Familiendramen abtun.
Bei den FBI-Nachforschungen kommen immer mehr unheimliche Details ans Licht und eine Konfrontation mit Longlegs (Nicolas Cage) scheint unausweichlich. Dann kann Lee ihm endlich die Fragen nach dem Warum stellen, doch ob das wirklich Antworten sind, die sie zufrieden stellen, ist eine ganz andere Sache…