Ichabod Crane (Tom Mison) sieht während des Amerikanischen Unabhängigkeitskrieges zum ersten Mal einen gnadenlosen Hünen, der später als der berüchtigte kopflose Reiter sein Unwesen treibt. Durch Magie für immer mit dem kopflosen Reiter verbunden, kommt Crane erst 250 Jahre später in einer Höhle wieder zu sich. Die Grotte liegt in unmittelbarer Nähe des Städtchens Sleepy Hollow und die Zahl der Bewohner des Städtchens droht in naher Zukunft deutlich reduziert zu werden. Gemeinsam mit Crane wurde auch der Kopflose in die Neuzeit katapultiert, der als gleich mal den örtlichen Sheriff August Corbin (Clancy Brown) einen Kopf kürzer macht. Zurück bleibt dessen Kollegin, Abbie Mills (Nicole Beharie), die sich nach dem geköpften Reiter mit dem schlammverschmierten Ichabod Crane konfrontiert sieht.
Er ist zurück – die Kampfmaschine wider Willen, die sich im vorigen Teil mehr oder weniger selbst aufgegeben hat, um die Welt vor den Ceph zu retten. Prophet, der Mann im Nanosuit. Aber das Ding hat seinen Preis, denn der Nanosuit – wie wir ja jetzt wissen – wurde aus außerirdischer DNA geschaffen und Prophet ist … vielleicht kein Mensch mehr.
